Le groupe est formé en 1987 à Chicago (Illinois) par l'association de Billy Corgan, James Iha et D'Arcy Wretzky après l'enregistrement de quelques maquettes. Initialement, le groupe joue avec une boîte à rythmes et évolue dans un registre new wave, jusqu'au recrutement de Jimmy Chamberlin. Le nom du groupe aurait été trouvé par Billy Corgan, qui lors d'un rêve, aurait entendu cette phrase : "Joe Strummer is a drank and smashing pumpkin".

Le groupe sort en 1991 son premier album, "Gish" (en référence à l'actrice de cinéma muet Lillian Gish) mais celui-ci est complètement éclipsé par l'album "Nevermind" de Nirvana.

C'est leur second opus, sorti en 1993, "Siamese Dream", qui les place parmi les grands groupes de rock des années 1990. L'album affirme déjà la puissance et la délicatesse de la musique et des textes de Billy Corgan qui caractérise l'ensemble de l'œuvre du groupe. Cet album est généralement considéré comme leur chef-d'oeuvre. Comme pour "Gish", il est enregistré sous la houlette de Butch Vig, qui mutliplie les effets de style, comme l'overdub. "Siamese Dream" est suivi de "Pisces Iscariot" en 1994, un album au succès plus confidentiel car essentiellement composé de faces B.
La popularité grandissante du groupe provient en partie de son leader Billy Corgan, décrit comme un parfait mégalomane et laissant peu de place aux autres membres du groupe : on dit que toutes les pistes de guitare et de basse de "Siamese Dream" ont été enregistrées par Corgan, reléguant James Iha et D'Arcy Wretzky au rang de spectateurs. Il semblerait que le groupe ne puisse fonctionner correctement que sous une pression permanente.

La consécration vient avec "Mellon Collie & The Infinite Sadness" en 1995, qui est un double-album à l'instar du "White Album" des Beatles ou de "The Wall" des Pink Floyd, devenant même le plus vendu au monde dans l'histoire du rock. 5 singles en seront issus : "Bullet With Butterfly Wings", "Tonight, Tonight", "Zero", "Thirty-Three" et "1979". Ces 5 maxis sont regroupés dans un coffret qui sort en 1996 sous le nom "The Aeroplane Flies Hig"h, d'une qualité surprenante pour une collection de faces B, pour la plupart totalement inédites.

Pendant la tournée de 1996, le claviériste Jonathan Melvin meurt d'une overdose d'héroïne. Jimmy Chamberlin, lui, échappe de peu à la mort, mais son implication dans cette affaire lui vaudra d'être exclu du groupe par Billy Corgan.
Le départ du batteur marque un tournant dans le style musical du groupe qui sort "Adore" en 1998, où le songwriting s'oriente vers des sons plus électroniques et expérimentaux. Bien que l'album conserve la même qualité d'écriture que les autres opus, il est un semi-échec sur le plan commercial.

En 2000, D'Arcy quitte le groupe en plein enregistrement de "Machina, The Machines Of God", celle-ci est alors remplacée sur scène par Melissa Auf Der Maur, bassiste du groupe Hole qui devait déjà sa place auprès de Courtney Love grâce au grand chauve.
Malgré ce départ, "Machina/The Machines of God" sort en 2000 après la réintégration de Jimmy Chamberlin dans le groupe. Les Smashing Pumpkins reviennent alors à un son plus rock et Billy Corgan réalise avec cet album, son désir de "concept album". Devant le refus de Virgin de commercialiser l'album suivant, "Machina II/The Friends & Enemies of Modern Music", celui-ci est directement pressé et distribué en 25 exemplaires dans l'entourage de Billy Corgan avec l'instruction de partager l'œuvre sur Internet au format MP3. Le fragile équilibre des Citrouilles brisé par le départ de D'Arcy (en proie à des problèmes de drogue, problème révélé que bien plus tard), James Iha d'abandonner à son tour. Lassé de n'être que l'ombre de Billy et surtout très marqué par le départ de D'Arcy, avec laquelle il a toujours entretenu une relation particulière au sein d'un groupe aux relations internes tumultueuses, il n'en fallait pas plus pour donner à l'inimitable guitariste l'envie de s'échapper à son tour.
Devant l'abandon de ses musiciens et le refus de Virgin de ne pas le suivre dans ses idées, Billy décide de mettre un terme au groupe.

C'est ainsi que les Smashing Pumpkins se séparent le 2 décembre 2000 après un dernier concert au Metro à Chicago, la même salle où ils avaient entamé leur carrière 13 ans auparavant.
Billy commence à rédiger l'histoire des Smashing Pumpkins dès ce jour, notamment par le biais de son blog.

En 2005 et après une brève carrière en tant que leader du groupe Zwan, c'est à la surprise générale que Billy publie une page dans le Chicago Tribune pour annoncer son intention de reformer les Smashing Pumpkins.

Le 21 avril 2006, le site officiel du groupe annonce par un court message que les Smashing Pumpkins sont officiellement reformés et qu'ils vont procéder à l'enregistrement d'un nouvel album dès l'été 2006. Il n'est pas certain que James Iha soit de cette reformation, D'arcy Wretzky encore moins.